Alarme falso

Uma das minhas estórias favoritas da literatura são as fábulas. As fábulas são narrativas protagonizadas principalmente por animais, que agiam e falavam como pessoas. Cada animal simboliza algum aspecto ou qualidade do homem como, por exemplo, o leão representa a força; a raposa, a astúcia; a formiga, o trabalho, etc… Esse tipo de estória tem como objetivo transmitir sabedoria de carácter moral ao homem. Entre as fábulas mais famosas (e de minha preferência) estão aquelas atribuídas ao lendário escritor grego Esopo, como por exemplo a fábula da “A Cigarra e a Formiga”, “A Tartaruga e a Lebre” e “O Garoto Pastor e o Lobo”.

O garoto pastor e o lobo

Essa última fábula conta a estória de um jovem pastor de ovelhas que, entediado com seu trabalho, resolve se divertir às custas dos outros moradores do vilarejo. Ele escondia-se atrás de uma moita e gritava: “Lobo! Lobo! Lobo!”. As pessoas ouviam e corriam apavoradas, mas quando chegavam não havia lobo nenhum, apenas o garoto zombando da peça pregada. Após várias dessas brincadeiras, as pessoas deixaram dar atenção aos alarmes do garoto e certo dia um lobo de verdade atacou seu rebanho. O garoto, dessa vez ele mesmo tomado pelo pavor, gritou por ajuda mas ninguém deu atenção dessa vez.

Contei essa fábula pra demonstrar um  exemplo semelhante que ocorre no mundo natural.

As plantas estão sob o cerco de uma grande variedade de inimigos, que consomem diversas partes como folhas ou flores e como não podem fugir como os animais fazem, utilizam-se de diferentes táticas de defesas contra a herbivoria. Entre os tipos de defesa utilizadas pelas plantas pode-se destacar  a defesa física (espinhos ou tricomas), química (toxinas ou compostos impalatáveis), espacial (crescendo em locais de difícil acesso aos herbívoros ou próximo a plantas de maior preferência pelos herbívoros) e temporal (tendo seu ciclo de atividade diferente dos hebívoros).

Figura 1: Formiga atraída por nectário extrafloral.

Além destes quatro tipos existe a chamada defesa indireta. Ao serem atacadas por herbívoros, certas plantas emitem compostos orgânicos voláteis que funcionam como uma importante pista para alguns dos inimigos naturais desses herbívoros ou nectários extraflorais (figura 1) para manter o interesse desses inimigos naturais. Através desse importante tipo de mutualismo, essas plantas conseguem se livrar, pelo menos em parte, de seus herbívoros.

Um exemplo disso foi estudado recentemente na interação no sistema planta, afídeo e joanhinha. Os autores do estudo (De Vos et al., 2010) observaram que quando afídeos (Myzus persicae) atacam a planta (Arabidopsis thaliana), esta libera um sinal de alerta na forma de compostos voláteis que atraem joaninhas (Hippodamia convergens) ou outros predadores e então os afídeos liberam seu próprio sinal de alerta e dispersam, fugindo dos predadores. Os afídeos percebem o sinal da planta logo que ele é emitido e ficam imediatamente em alerta para o ataque dos predadores.

Muitas espécies de afídeos fogem quando percebem o feromônio (E)-β-farnesene (EBF) que é liberado pelos afídeos quando atacados. Nesse estudo, os pesquisadores manipularam o sistema e alteraram a planta para que liberasse o “alarme químico” dos afídeos constantemente, influenciando os afídeos a se dispersarem mesmo que não haja nenhum predador por perto – da mesma forma que o garoto pastor da fábula de Esopo. Isso resultou em afídeos que eventualmente ignoram o alarme e não se dispersavam, tornando-se mais susceptíveis a ataques dos predadores.

Figura 2: Uma joaninha capturando um afídeo sobre planta.

Além disso, os afídeos nessas plantas alteradas e habituados aos alarmes falsos cresciam mais rapidamente que os afídeos em plantas normais, uma vez que gastavam mais tempo alimentando-se e menos tempo respondendo aos alarmes falsos. Contudo quando um predador chegava, conseguia capturar mais afídeos, uma vez que estes não respondiam ao alarme e permaneciam na planta, sendo mais facilmente capturados pelos predadores (figura 2).

Os autores também demonstraram que a exposição ao ferômonio causa mudanças na expressão gênica em apenas três gerações nos afídeos habituados ao EBF, perdendo o “medo” de predadores. Da mesma forma, se  “cultivados” em plantas que não produzem o EBF, esses afídeos “sem medo” também perdem essa característica, passando a comportarem-se da maneira normal.

Apesar de que nesse estudo, os autores manipularam uma planta para produzir o ferômonio, a evolução já “realizou” esse experimento na natureza. A produção natural do EBF acontece em algumas espécies de plantas, como a batata (Solanum tuberosum), em níveis diferentes, dependendo da variedade. Isso poderia explicar porque algumas variedades são mais susceptíveis a afídeos do que outras. Esse tipo de estudo pode ter implicações agrícolas diretas, uma vez que muitas espécies de afídeos são consideradas pragas de muitas culturas.

Figura 3: Mosca-branca e ácaro herbívoro sobre uma folha de feijão.

Uma interação semelhante ocorre no sistema que envolve ácaros herbívoros (Tetranychus urticae), feijão-fava (Phaseolus lunatus) e ácaros predadores (Phytoseiulus persimilis). Quando os ácaros herbívoros atacam o feijão, a planta responde produzindo um feromônio que atrai os ácaros predadores. Estes predadores então exterminam rapidamente os ácaros herbívoros, da mesma forma que a joaninha no exemplo anterior, agindo como uma espécie de “guarda-costas” da planta. Contudo, se a planta for atacada simultaneamente pela mosca-branca (Bemisia tabaci), acontece uma redução da sua capacidade de atrair os ácaros predadores. Dessa forma, a planta torna-se mais vunerável aos ácaros herbívoros.

Os autores do estudo deste sistema (Zhang et al., 2009) observaram que o feromônio é produzido em menores quantidades se a planta é atacada não apenas pelos ácaros herbívoros, mas também pelas moscas-brancas. A proporção de feromônio produzido diminue por causa da baixa taxa de expessão de um gene da planta que codifica uma enzima crucial nessa cadeia de produção. Quando os pesquisadores adicionaram ocimeno ao sistema da planta que era atacada por ambos os herbívoros, a atração dos ácaros predadores foi reestabelecida.

Este recente estudo demonstrou que alguns herbívoros podem interferir nas defesas indiretas das plantas via inimigos naturais dos herbívoros, possivelmente porque, neste caso, as moscas-brancas “sabotam” o sistema de defesa da planta. Os ácaros herbívoros, nesse sistema, produzem uma prole maior quando as plantas também são atacadas pelas moscas-brancas. Para estes ácaros, existem pelo menos duas razões para preferir estas plantas em comparação àquelas não atacadas pelas moscas-brancas: maior prole produzida e menos predadores. Dessa forma, não é de se surpreender que os ácaros herbívoros ocorrem em maior número nas plantas infestadas com as moscas-brancas.

Os resultados desses dois estudos, além de outros semelhantes, são de grande importância para combate de pragas agrícolas e tem também um importante papel no desenvolvimento da Agroecologia. A utilização de métodos alternativo de manutenção das lavouras, derivados desses estudos, e combinados com outros menos abusivos possibilitam um melhor manejo

Esses estudos também exemplificam uma tendência importante em estudos ecólogicos atuais em considerar uma maior atenção às interações ecológicas em vários níveis tróficos ou interações multitróficas e a influência destas nas relações entre plantas e herbívoros.

Para saber mais:

de Vos, M.; Cheng, W.Y.; Summers, H.E.; Raguso, R.A. & Jander, G. 2010. Alarm pheromone habituation in Myzus persicae has fitness consequences and causes extensive gene expression changes. Proceedings of the National Academy of Sciences, Vol. 107 (33): 14673–14678.

Irwin, R.E., Adler, L.S. & Brody, A.K. 2004. The dual role of floral traits: pollinator attraction and plant defense. Ecology, 85: 1503–1511.,

Jordano P. 2010. Coevolution in multi-specific interactions among free-living species. Evolution: Education and Outreach, 3: 40-46.

Price, P.W., Bouton, C.E., Gross, P.,McPheron, B.A., Thompson, J.N. & Weis, A. 1980. Interactions among three trophic levels: influence of plants on interactions between insect herbivores and natural enemies. Annual Review of Ecology and Systematics, 11: 41-65.

Zhang, P.J.; Zheng, S.J.; van Loona, J.J.A.; Boland, W.; David, A.; Mumm, R. & Dicke, M. 2009. Whiteflies interfere with indirect plant defense against spider mites in Lima bean. Proceedings of the National Academy of Sciences, Vol. 106 (50): 21202–21207.

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